Foot inversion and eversion in stance and swing of the gait cycle of the hind limb of the opossum (Didelphis marsupialis) - some comparative-anatomical and functional-morphological aspects

Abstract

Bij de bestudering van looppatronen van non-cursorische zoogdieren wordt de bewegingsoverdracht van sagittale bewegingen in opeenvolgende gewrichten tijdens de loopcyclus over het algemeen goed geanalyseerd. De niet-sagittale bewegingen in de gewrichten, die ook optreden tijdens de loopcyclus zijn echter minder goed belicht. In de stapcyclus van het menselijk been hebben de voornoemde bewegingen alhoewel aanwezig een geringe bewegingsexcursie, waardoor ze niet makkelijk toegankelijk zijn voor studie. De achterpoot van de opossum daarentegen vertoont uitgesproken niet-sagittale bewegings-excursies tijdens de loopcyclus. De structuren die betrokken zijn bij de bewegingsoverdracht in opeenvolgende gewrichten zijn hierdoor beter toegankelijk voor studie. Deze huidige studie is dan ook verricht, met het doel een beter inzicht te verkrijgen in de anatomische structuren die betrokken zijn bij de niet-sagittale bewegingen tijdens de loopcyclus van de achterpoot van de opossum en om inzicht te verkrijgen in de wijze waarop de overdracht van zowel de sagittale als niet-sagittale bewegingen in opeenvolgende gewrichten plaatsvindt. Hiervoor werd een extensieve exploratie van de osteologische en arthrologische structuren van de achterpoot van de opossum (Didelphis marsupialis) verricht middels conventionele dissectiemethoden en de bevindingen van deze exploratie werden vergeleken met voorgaande studies omtrent dit onderwerp. De osteologische structuren van de achterpoot van de opossum zijn goed gedocumenteerd, door o.a. Owen (1866) en Coués (1872) in de negentiende eeuw en door Szalay (1994) en Szalay en Sargis (2001) in de afgelopen decennia. Opvallende kenmerken van de beenstukken werden door alle auteurs beschreven. Toch waren er enkele markante osteologische kenmerken aan de beenstukken van het bovenbeen en het onderbeen nog niet beschreven, die desondanks vooral voor de myologie van belang zijn. Tot de niet beschreven osteologische kenmerken behoren de richels en uitsteeksels op het corpus van het femur, en de richels op het corpus van de tibia en de fibula. Hetzelfde geldt voor de verandering van vorm van de tibia van driehoekig aan zijn proximale uiteinde, naar een rib-achtige vorm van het corpus, om distaalwaarts weer te transformeren naar zijn driehoekig gevormd distaal uiteinde. De richels op het corpus van het femur markeren de origo 's van de bovenbeen musculatuur en de insertie plaatsen van de spieren rond het heupgewricht. De richels op de tibia en de fibula zijn voornamelijk bestemd voor aanhechting van ligamenteuze structuren zoals het ligamentum capitis fibulae dat verankerd is aan de fibulakop en de laterale tibiacondyl, en de aanhechting van het ventrale en het dorsale blad van de membrana interossea over de laterale zijde van de tibia en mediale zijde van de fibula van proximaal naar distaal. Studies over de arthrologie van de achterpoot van de opossum, van onder andere Lewis (1964) en Szalay en Sargis (2001) zijn echter, in tegenstelling tot de voornoemde studies van de osteologie, incompleet. Haines (1942) gaf wel een accurate en volledige beschrijving van de arthrologische structuren van het kniegewricht. De voornaamste arthrologische structuren van het enkelgewricht met name de fibulo-talaire meniscoide kruisbanden en de tibio-talaire collaterale ligamenten werden echter onvolledig dan wel onjuist beschreven door de verschillende auteurs. In de huidige studie konden in het fibulo-talaire gewricht twee meniscoide kruisbanden geïdentificeerd worden, namelijk een mediale meniscoide kruisband en een laterale meniscoide kruisband, die gelokaliseerd zijn tussen de articulatie-oppervlakken van de fibula en de talus. Aan de mediale zijde van de tibio-talaire articulatie werden twee collaterale ligamenten geïdentificeerd, namelijk een voorste collateraal ligament en een achterste collateraal ligament, die elkaar kruisen. Deze ligamenteuze structuren spelen een belangrijke rol bij de overdracht van bewegingen in het onderbeen via de enkel naar de voet, tijdens de loopcyclus. Mogelijk heeft de methode van conservering van het onderzochte preparaat, die toegepast is in de studies van Lewis (1961) en Szalay (1994), beschadiging van ligamenteuze structuren van de gewrichten tot gevolg gehad. Door het verlies van belangrijke structuren in het conserveringsproces is adequate exploratie van het enkelgewricht niet mogelijk. Als gevolg hiervan konden de bewegingsmogelijkheden van dit gewricht ook niet adequaat onderzocht worden door de auteurs van voornoemde studies. Aldus is hun beschrijving meer beperkt tot de benige structuren van het enkelgewricht. De ligamenteuze structuren van de voetwortel zijn om dezelfde reden summier beschreven. Een van de belangrijkste ligamenten in de voetwortel van de opossum, dat in de huidige studie werd blootgelegd, is het sterke talo-calcaneo interosseus ligament, dat van de laterale zijde van de bovenkant van de calcaneus verloopt over de bovenkant van het collum tali naar de mediale zijde van de talus. Dit ligament speelt een belangrijke rol bij de stabilisatie van de voetwortel tijdens de inversie in de voet, terwijl de voet gefixeerd is aan de onderlaag. Vanwege het ontbreken van belangrijke informatie omtrent de ligamenteuze structuren van de enkel en de voetwortel konden voornoemde auteurs de verschillende bewegingsmogelijkheden in voornoemde gewrichten niet goed analyseren. Zo werd longitudinale rotatie van tibia en fibula, ontkend of minimaal geacht op grond van het ontbreken van adequate stabiliserende factoren in de enkel. De myologische structuren van de achterpoot van de opossum en met name die van de bovenbeenspieren zijn goed gedocumenteerd door onder andere Coués (1872), Sidebotham (1885) en Stein (1981). Hetzelfde geldt voor de extensorenloge aan de anterior zijde van het onderbeen en de peroneusloge aan de laterale zijde van het onderbeen, met hier en daar wat kleine verschillen in de beschrijving van deze loges door de voornoemde auteurs. De exploratie van de flexoren-loge aan de dorsale zijde daarentegen blijkt complex te zijn. Als gevolg hiervan zijn er veel verschillen in de documentatie van de voornoemde auteurs vooral met betrekking tot de diepe flexorenloge. Over het algemeen zijn geen van de drie genoemde auteurs er in geslaagd een correcte beschrijving te geven van de dieper gelegen compartimenten van het onderbeen. In de huidige studie konden de spieren van de dieper gelegen compartimenten van het onderbeen, middels conventionele dissectie methoden eveneens moeilijk van elkaar onderscheiden worden. De aanwezigheid van talrijke intermusculaire verbindingen was een van de factoren die een adequate exploratie van deze spier compartimenten bemoeilijkte. In de huidige studie werden vier spieren geisoleerd in de diepe laag van de flexorenloge, met name de m. tibialis posterior, de m. flexor hallucis longus, de m. flexor digitorum longus en de diepst gelegen m. profundus. Aan de m. profundus konden drie delen worden onderscheiden met name een proximaal deel ook wel popliteus deel genoemd, een middelste deel en een distaal deel. Tenslotte werd een vijfde spier gelocaliseerd in het spatium interosseum cruris, tussen het voorste en het achterste blad van de membrana interossea. Het was echter niet mogelijk omdeze spier bloot te leggen middels conventionele dissectie methoden zonder extensieve destructie van de omliggende musculatuur van het onderbeen. Bovendien zou met een dergelijke exploratie-methode verlies van belangrijke intermusculaire verbindingen optreden. Desondanks bestond het vermoeden dat de spier die aan de anterior zijde van het onderbeen achter het voorste blad van de membrana interossea zichtbaar was geen voortzetting was van de m. profundus, aangezien de richting van het spiervezelverloop van de spier aan de anterior zijde van het onderbeen verschilde van de richting van het spiervezelverloop van de m. profundus. De voornoemde spier aan de anterior zijde van het onderbeen heeft een min of meer transversaal spiervezelverloop, terwijl de m. profundus in de diepe flexoren loge een meer longitudinaal spiervezelverloop had. Met behulp van dwarsdoorsneden van het onderbeen, van zowel anatomische preparaten alsook door middel van HR MRI-scan opnamen, kon echter op niet-invasieve wijze het precieze verloop van deze spier worden nagegaan. Gezien de lokatie van deze spier in het spatium interosseum, moest het de m. interosseus cruris zijn, terwijl de m. profundus in de diepe flexoren loge loopt. In de studie van Stein (1981) werden de m. interosseus cruris en de m. profundus opgevat als één spier, terwijl in de studie van Coués (1872) de m. flexor digitorum longus en de m. profundus beschreven werden als één spier. Op de transversale MRI-scan beelden van het onderbeen, was de scheiding tussen m. interosseus cruris en de m. profundus door middel van het achterste blad van de membrana interossea goed zichtbaar. Op de longitudinale doorsneden was bovendien het verschil in spiervezelverloop tussen de twee voornoemde spieren ook zichtbaar. Andere bijzondere kenmerken van de musculatuur van het onderbeen konden nu ook op niet-invasieve wijze gevisualiseerd worden. In dit verband kan de spiralisatie van de achillespees genoemd worden, die zowel op de dwarsdoorsneden als op de longitudinale doorsneden gevisualiseerd kon worden. Hetzelfde geldt voor de intermusculaire verbindingen tussen de m. flexor digitorum longus en de m. profundus. Bij de analyse van de dwarsdoorsneden bleek bovendien hoe essentieel de exploratie van de achterpoot door middel van conventionele dissectie methoden is, voorafgaand aan de bestudering van de dwarsdoorsneden, teneinde prominente anatomische structuren in de beelden te kunnen terugvinden. Verder konden nu enkele markante osteologische kenmerken aan de tibia en de fibula verklaard worden. De rib-achtige vorm van het corpus van de tibia bijvoorbeeld, bleek nu begrijpelijk, aangezien de platte laterale zijde van de tibia bestemd is voor de origo van de m. interosseus cruris, die in het middelste eenderde deel van het onderbeen het grootst is. De richels die over het corpus naar het distale uiteinde op de tibia en de fibula verlopen, fungeren als aanhechtingsplaatsen voor het ventrale en het dorsale blad van de membrana interossea. Tevens kon insertie van de distale divisie van de m. profundus in de achterste meniscoide kruisband van het fibulo-talaire gewricht worden vastgelegd op zowel transversale als longitudinale MRI-scan beelden. Bij de analyse van het looppatroon van de opossum werd de studie van Jenkins (1971) als referentie gehanteerd, aangezien in deze studie de loopcyclus van de achterpoot van de opossum systematisch beschreven is. Jenkins verdeelde de loopcyclus van de achterpoot van de opossum in vier fasen. Het looppatroon van de achterpoot van de opossum werd in de huidige studie geobserveerd en vastgelegd aan de hand van video opnamen van een opossumlopende over een horizontale tak. De bewegingscyclus van de achterpoot van de opossum werd geanalyseerd aan de hand van tracings van de videoprints die afgeleid waren van de voornoemde video-opnamen. Op grond van de uit de tracings vergaarde informatie werd de bewegingscyclus nu onderverdeeld in zeven fasen. De derde fase van de studie van Jenkins omvat namelijk meerdere standsveranderingen van de tibia en de fibula in het onderbeen die niet nader in zijn studie besproken zijn. Hierdoor werd in de huidige studie fase drie van de studie van Jenkins onderverdeeld in drie fasen. Bovendien was de zwaaifase in de studie van Jenkins niet beschreven. Met de beschrijving van de zwaaifase telt de loopcyclus van de achterpoot van de opossum in de huidige studie zeven fasen. Nadat de osteologische en arthrologische structuren van de achterpoot ingevoerd waren in de zeven fasen van de bewegingscyclus van de achterpoot van de opossum, kon een kinematische keten van bewegingsoverdracht van opeenvolgende gewrichten geconstrueerd worden. In een gesloten kinematische gewrichtsketen waarbij de voet in contact blijft met de onderlaag geeft abductie in het heupgewricht aanleiding tot laterale longitudinale rotatie van de tibia in het kniegewricht in flexiestand. De laterale longitudinale rotatie van de tibia wordt overgebracht naar het enkelgewricht. In het enkelgewricht in dorsaal flexie stand geeft de laterale longitudinale rotatie van de tibia aanleiding tot laterale rotatie van de talus. Gezien de meniscoide kruisbanden van het fibulotalaire gewricht door de voornoemde laterale rotatie van de talus aangespannen zijn, wordt bij voortgezette laterale rotatie van de talus deze laterale rotatiebeweging vervolgens opgelegd aan de fibula. Dit resulteert in een simultane laterale longitudinale rotatie van zowel tibia als fibula in het onderbeen. De laterale longitudinale rotatie van de fibula in het enkelgewricht wordt overgebracht naar het proximale tibiofibulaire gewricht waarin de fibulakop achterwaarts beweegt ten opzichte van de tibia. Dit is de gesloten kinematische gewrichtsketen van het onderbeen. Op subtalair niveau heeft laterale rotatie van de talus tevens een naar lateraal afglijden van de talus op de calcaneus tot gevolg. Hierdoor kantelt de calcaneus naar lateraal waarbij het tuber calcanei naar mediaal draait, met inversie van de voet als resultaat. De open kinematische gewrichtsketen is van toepassing op de zwaaifase. In deze fase wordt de achterpoot middels spieractie gerepositioneerd. Deze fase begint na het loskomen van de geinverteerde voet van de onderlaag waarna de voet in eversie wordt gebracht. Hierbij draait de hiel weer naar lateraal, waarbij de talus naar mediaal roteert. Adductie in het heupgewricht geeft aanleiding tot mediale longitudinale rotatie van de tibia in het onderbeen. Gezien de ligamenteuze structuren in het fibulo-talaire gewricht in de vrijhangende voet niet aangespannen zijn, kan op deze wijze geen bewegingsoverdracht plaatsvinden en zal mediale longitudinale rotatie van de fibula onafhankelijk van die van de talus moeten geschieden. De vraag rijst op welke wijze de repositionering van de fibula dan wel plaatsvindt. In dit verband kan de m. interosseus cruris geacht worden een tweeledige functie te hebben, te weten een stabiliserende functie tijdens de longitudinale laterale rotatie van de tibia en de fibula, ook wel supinatie genoemd. Verder kan deze spier gezien zijn verloop, van de laterale zijde van de tibia naar de ventromediale en ventrale zijde van de fibula, geacht worden een actieve rol te spelen bij de mediale longitudinale rotatie van de fibula in de zwaaifase van de bewegingscyclus van de achterpoot, ook wel pronatie genoemd. Verscheidene studies handelende over looppatronen van dieren die als voorloper van primaten inclusief de mens beschouwd worden, van onder andere Hunsaker en Shupe (1977), Schmitt en Lemelin (2002) en Santori et al. (2005), zijn in de laatste vier decennia gepubliceerd. Alhoewel geavanceerde onderzoeksmethoden gebruikt werden om de loopcyclus te bestuderen, ontbreekt een nadere reconstructie van de bewegingscyclus van de achterste extremiteit in een kinematisch model van de gewrichtsketen. In andere studies van onder andere Jenkins en McClearn (1984) en Meldrum et al. (1997) worden extreme standen van de achterpoot uit het verband van de voornoemde kinematische keten gelicht en afzonderlijk als stationaire posities van de achterpoot besproken. Als gevolg van deze benaderingswijze wordt de koppeling van opeenvolgende bewegingen in de gewrichten van de achterpoot van proximaal naar distaal in de kinematische gewrichtsketen over het hoofd gezien. De extreme stand van de achterpoot is daarentegen juist het resultaat van voornoemde koppeling van bewegingen. Bestudering van kinematische modellen van looppatronen is in de afgelopen jaren in toenemende mate belangrijk geworden voor de medische wetenschap en de sportwereld. Zo zou het uit deze studie geconstrueerde kinematisch model van de gewrichtsketen van de achterpoot van de opossum een bijdrage kunnen leveren bij de bestudering van met name de niet-sagittale bewegingsexcursies in de stapcyclus van het menselijk been. Voornoemde bewegingsexcursies zijn in de stapcyclus van het menselijke been gering vergeleken met vergelijkbare niet- sagittale bewegingsexcursies in de loopcyclus van de achterpoot van de opossum. Toch zijn de niet-sagittale bewegingsexcursies in de stapcyclus van de mens juist de kwetsbare schakels in de kinematische gewrichtsketen van het menselijk been. Bij de analyse van afwijkende looppatronen die het gevolg zijn van aangeboren dan wel verworven aandoeningen, kan met meer kennis van voornoemde zwakke schakels gerichter gezocht worden naar de elementen van de kinematische keten die aangedaan zijn of ontbreken, waardoor betere therapeutische resultaten bereikt kunnen worden. Ook in anderszins gezonde personen kan suboptimale overdracht van het gewicht naar de voet tijdens het lopen, een veranderde belasting van de voet tot gevolg hebben met een groter risico voor letsels zoals inversie-trauma’s van de enkel. Na het identificeren van de zwakke elementen in de kinematische gewrichtsketen zou middels training van specifieke spiergroepen verbetering van de stand van het been tijdens de stapcyclus bewerkstelligd kunnen worden, met mogelijkerwijs minimalisering van het vóórkomen van letsels aan het been zoals uit de pilootstudie van Brauns et al. (2011) naar voren gekomen is. Het perfectioneren van de stapcyclus door de training van suboptimaal functionerende elementen van de kinematische keten, kan vooral voor de sportwereld een positieve ontwikkeling betekenen. Evenzo kan training van vooral stabiliserende elementen van de kinematische keten adequate bewegingsoverdracht in opeenvolgende gewrichten in de kinematische keten van de stapcyclus zo bevorderen, dat betere prestaties in vooral de atletiek-sport bereikt kunnen worden.