Soil carbon sequestration in heathlands: the effects of climate change on fungi

Abstract

Natural ecosystems store large quantities of carbon in their soils, thereby preventing it from ending up in the atmosphere and contribute to climate change. A key question is whether climate change increases or decreases the capacity of soils to sequester carbon, and hence whether ecosystems will buffer or accelerate climate change. However, experimentally in situ observed changes in soil carbon contents under climate change simulations are very variable and the underlying mechanisms are poorly understood. Heathlands are rare, seminatural ecosystems with soils dominated by fungi and relatively high carbon sequestration rates. These systems might thus play an important role in our understanding of the effects of climate change on soil carbon sequestration. Therefore, in this PhD, we investigate how heathland soil fungi are affected by climate change, as changes in soil fungal functioning to a large extent drive the observed changes in heathland soil carbon sequestration. In Chapter 1, the difficulty to parameterize a simple mechanistic food web model that simulates the effect of climate change on soil carbon sequestration indicated that we currently lack basic empirical data on species interactions and stress tolerances. Therefore, we focused in the thesis on the stress ecology of and interactions between fungi, as they are the most important group of organisms with respect to carbon sequestration in heathland soils. But in order to expose heathland soil fungi to abiotic stressors in laboratory experiments, we had to isolate as many fungal species as possible. Therefore, in Chapter 2, we tested four methods and seven growth media for their efficiency in isolating soil fungi. All four tested isolation methods, that have largely varying methodologies, showed high taxon specificity and complementarity. Contrary to expectations, the nutrient composition of the growth medium did not affect cultivation. However, long incubation times did prove to be useful for the isolation of additional fungal taxa. Hence, by using various isolation methods combined with long incubation times, we were able to cultivate a relatively diverse soil fungal community. In Chapter 3, we in vitro quantified the tolerance to temperature and water stress (drought) of the isolated fungal taxa by assessing their growth under different treatments. Additionally, we measured several functional traits, such as Summary melanin content, that are considered to be important direct mechanistic drivers of their tolerance to these abiotic stressors. We found a large variability in stress sensitivities among taxa, whereby fungi were in general tolerant to the applied mild temperature and water stress, but sensitive to high temperature stress. These heathland soil fungi are thus relatively well-adapted to harsh abiotic conditions. Contrary to expectations, the measured functional traits did not explain the variation in abiotic stress tolerance among taxa, which is thus probably driven by other traits than those that we quantified In Chapter 4, we investigated how these abiotic stressors affect the capacity of fungi to grow in presence of a more abundant competitor, which we defined as biotic stress tolerance. We found that fungal growth rates were positively affected by biotic stress under benign conditions, but that interactions between fungi become negative under high warming stress, opposite to the stress gradient hypothesis (SGH). Tolerance to biotic stress was not driven by tolerance to abiotic stress nor intrinsic growth rate of the fungus, at any level of abiotic stress. These results suggest that global change could potentially impact fungal communities in unpredictable ways. Several perspectives would validate and further complement the gathered knowledge, by addressing how the observed changes in fungal growth rates under biotic and abiotic stress propagate into more complex set-ups and more complex communities and eventually translate into changes in soil carbon sequestration.

Natuurlijke ecosystemen slaan grote hoeveelheden koolstof op in hun bodem, waardoor deze koolstof niet in de atmosfeer terechtkomt waar het klimaatverandering veroorzaakt. Een belangrijke vraag is of klimaatverandering de capaciteit van bodems om koolstof vast te leggen verhoogt of verlaagt, en dus of ecosystemen klimaatverandering respectievelijk zullen bufferen of versnellen. Experimenteel in het veld waargenomen veranderingen in koolstofgehaltes in de bodem onder simulaties van klimaatverandering zijn echter zeer variabel en de onderliggende mechanismen hiervoor zijn onduidelijk. Heide is een zeldzaam, half-natuurlijk ecosysteem met bodems die worden gedomineerd door schimmels en relatief hoge koolstofgehaltes. Deze systemen kunnen dus een belangrijke rol spelen om de effecten van klimaatverandering op koolstofvastlegging in bodems beter te begrijpen. Daarom onderzoeken we in dit doctoraat hoe schimmels van heidebodems worden beïnvloed door klimaatverandering, omdat veranderingen in de werking van de schimmels in grote mate de veranderingen in koolstofvastlegging in de bodem bepaald. In hoofdstuk 1 gebruikten we een voedselwebmodel dat de effecten van klimaatverandering op koolstofvastlegging in de bodem voorspelt. De moeilijkheid om een eenvoudig voorspelend voedselwebmodel te parameteriseren duidt op het gebrek aan gegevens over interacties tussen soorten en de stresstoleranties van soorten. Daarom hebben we ons in het proefschrift gericht op de stress-sensitiviteit van en de interacties tussen schimmels, omdat ze de belangrijkste groep organismen zijn met betrekking tot koolstofvastlegging in heidegebieden. Maar om bodemschimmels in laboratoriumexperimenten bloot te stellen aan abiotische stressoren, moesten we zoveel mogelijk schimmelsoorten isoleren. Daarom hebben we in hoofdstuk 2 vier methoden en zeven voedingssamenstellingen getest op hun efficiëntie bij het isoleren van bodemschimmels uit heidegebied. Alle vier geteste isolatiemethoden vertoonden een hoge specificiteit en complementariteit met betrekking to de geïsoleerde soorten. In tegenstelling tot de verwachtingen had de voedingssamenstelling van het groeimedium geen invloed op de isolatie. Lange incubatietijden bleken echter wel nuttig te zijn voor het isoleren van extra schimmelsoorten. Met behulp van verschillende isolatiemethoden in combinatie met lange incubatietijden konden we daarom een relatief diverse gemeenschap van bodemschimmels isolaren en vervolgens gebruiken voor experimenten. In hoofdstuk 3 hebben we de tolerantie voor temperatuur- en droogtestress van de geïsoleerde schimmelsoorten gekwantificeerd door hun groei te meten onder verschillende behandelingen. Bovendien hebben we verschillende belangrijke eigenschappen gemeten die worden beschouwd als belangrijke parameters die hun tolerantie voor deze abiotische stressoren bepalen, zoals het melaninegehalte. We vonden een grote variabiliteit in stress-gevoeligheden tussen soorten, waarbij schimmels in het algemeen tolerant waren voor mild verhoogde temperatuur en droogte, maar gevoelig voor een sterk verhoogde temperatuur. Deze heide-bodemschimmels zijn dus relatief goed aangepast aan deze veranderende abiotische omstandigheden. In tegenstelling tot de verwachtingen, verklaarden de gemeten functionele eigenschappen niet de variatie tussen soorten in hun tolerantie voor de abiotische stressoren. De sensitiviteit van schimmels voor deze abiotische stressoren gerelateerd aan klimaatverandering worden dus waarschijnlijk bepaald door andere eigenschappen dan die we hebben gemeten, zoals osmolieten. In hoofdstuk 4 hebben we onderzocht hoe de klimaatverandering-gerelateerde abiotische stressoren het vermogen van schimmels om te groeien in aanwezigheid van een andere soort beïnvloedt. We vonden dat de groeisnelheid van schimmels positief werd beïnvloed door de aanwezigheid van een andere soort onder normale omstandigheden (positieve inetracties), maar dat interacties tussen schimmels negatief worden onder verhoogde temperaturen. Dit is volledig omgekeerd aan wat we verwachtten op basis van de stressgradient hypothese. De veranderende effecten van de aanwezigheid van een andere soort op de groeisnelheden van schimmels onder verschillende condities was niet afhankelijk van hun tolerantie voor de abiotische stressoren noch intrinsieke groeisnelheid van de schimmel. Deze resultaten suggereren dat klimaatverandering schimmelgemeenschappen mogelijk kan beïnvloeden op onvoorspelbare manieren. Verschillende perspectieven zouden de verzamelde kennis valideren en aanvullen, door verder te onderzoeken hoe de waargenomen veranderingen in groeisnelheden van schimmels onder biotische en abiotische stress zich voortzetten in complexere experimenten en complexere gemeenschappen en zich uiteindelijk vertalen in veranderingen in koolstofvastlegging in de bodem.