Collection-based parasitology of invasive Nile tilzpia and native cichlids in Central Africa to trace parasite co-introductions and transfer.

Abstract

In this thesis, I study parasite host switching, which occurs when a parasite infects a new host species outside of its normal host range. This can happen when new hosts are introduced. I focus on the introduction of Nile tilapia (Oreochromis niloticus) into the Congo basin and whether this resulted in parasite host-switches. Nile tilapia is one of the worlds most popular aquaculture fish species and can be found in over 140 countries today. However, many reports on introduced Nile tilapia disrupting the local ecosystem exist, including hybridisation with local species, predation on eggs, competition with other species and parasite host switching. However, the effects of introducing parasites and possible host switching have not been studied in mainland Africa. I focus on the Congo Basin because it is the largest basin in Sub-Saharan Africa and a fish biodiversity hotspot with many native tilapias. Additionally, Nile tilapia is widely introduced in the basin and is of major importance to the local population as a food source. The parasites included in this study are monogenean flatworms that live on the gills. They provide a good model system for tracing host-switches because they are generally highly host-specific, have a direct life cycle and are common. They feed on mucus and skin cells of the host and can become very pathogenic in closed systems, but are thought to have a small impact on the host in natural conditions. In these chapters, I make use of samples of native fish from museum collections to collect monogeneans and to reconstruct what parasites were present before Nile tilapia was introduced. This is complemented with samples from recent expeditions to the basin to study which monogenean species have been co-introduced with Nile tilapia and might have switched hosts. We find that nine monogenean species were co-introduced with Nile tilapia into the Congo Basin and, from these species two spilled over from Nile tilapia to native cichlids in Lower Congo and one in Upper Congo. Additionally, we find three parasite spillbacks to the introduced Redbreast tilapia in Lower Congo. From the native cichlids we describe seven new monogenean species. Additionally, we redescribe four parasite species because new morphological information was observed during our study. From one species we discovered a new morphotype (= different morphological form) that was investigated genetically in a later chapter for more information. In the following chapter, I add museum material from the native range of Nile tilapia to investigate whether there is a difference in parasite load between monogenean communities of Nile tilapia (introduced versus native) and whether there is a biogeographical pattern in the community composition. We find a significantly lower parasite load in introduced populations and discuss that not all parasite species from the native area of Nile tilapia were found co-introduced into the Congo Basin. This means that there is a slight effect of enemy-release. Additionally, we find significant differences in community composition between introduced and native populations and between different geographical regions. Even more, we discovered that several of these parasite species could serve as indicator species for certain biogeographical regions, river basin or introduction status of the host. Lastly, I investigate the monogeneans of the previous chapters genetically. We detect one additional parasite spillover from Nile tilapia to a native cichlid in Upper Congo. Furthermore, I present the first sequences of many of the native Congolese monogeneans and investigate their phylogenetic position within the group. The three fragments of ribosomal DNA we generated were suited for this purpose. Secondly, I investigate what the genetic variation within and between introduced parasite species is on a population level. We find the genetic variation to be lower in introduced populations through a mitochondrial fragment. Lastly, we evaluate the species status of the monogenean species included in this study and find that five, of which three infect Nile tilapia, are in need of taxonomical revision. For our study this means that after these taxonomical revisions we could increase the explanatory power of our statistical analysis. Our research highlights the potential of museum collections for invasive species studies. Additionally, we show that parasites can be indicators for the biogeography of the host. Lastly, we show that genetic information can aid in detecting parasite host-switches and that our understanding of these parasites will benefit from more taxonomic work, which serves as a direct fundament to all other aspects we studied.

In dit doctoraat bestudeer ik parasitaire gastheerwissels. Deze komen voor wanneer een parasiet een nieuwe gastheer aanspreekt buiten zijn gekende gastheerbereik. Vaak gebeurt dit wanneer nieuwe gastheren geïntroduceerd worden in een gebied. Ik focus hier op de introductie van Nijltilpia in het congobekken. Nijltilapia is één van de meest gekweekte vissoorten en is terug te vinden in meer dan 140 landen. Echter, bestaat er veel literatuur over de negatieve effecten op het lokale ecosysteem die het introduceren van Nijltilapia met zich meebrengt, zoals hybridisatie met inheemse soorten, competitie, predatie op eieren en parasitaire gastheerwissels. Dit laatste is echter nog niet bestudeerd in Afrika. Ik richt me op het congobekken omdat het het grootste bassin van Afrika is ten Zuiden van de Sahara. Het Congobekken is een echte biodiversiteitshotspot voor vissen waar vele inheemse soorten tilapias te vinden zijn. Daarbovenop is Nijltilapia wijdverbreid geïntroduceerd in het bekken en maakt een groot deel uit van de voedselvoorziening van de lokale bevolking. De parasieten die ik bestudeer zijn Monogenea, microscopisch kleine platwormen die leven op de kieuwen van de vis. Ze vormen een goed studievoorbeeld om gastheerwissels op te sporen omdat ze doorgaans erg gastheerspecifiek zijn, een directe levenscyclus hebben en erg algemeen voorkomen. Ze voeden zich met slijm en huidcellen van de vis en kunnen erg pathogeen worden in een gesloten omgeving, zoals een aquacultuurvijver. Echter, onder meer natuurlijke omstandigheden zijn de gezondheidseffecten normaliter veel kleiner. In dit werk gebruik ik stalen van inheemse vissen uit museumcollecties om Monogenea te verzamelen en te onderzoeken welke soorten er in het bekken voorkwamen alvorens Nijltilapia daar werd ingevoerd. Deze data vul ik aan met stalen van recente veldexpedities in de Democratische Republiek Congo om te zien welke soorten Nijltilapia heeft mee ingevoerd en welke van deze van gastheer zijn gewisseld. We vinden dat negen soorten Monogenea zijn geïntroduceerd met Nijltilapia in het Congobekken. Daarbovenop stellen we twee gastheerwissels vast van Nijltilapia naar inheemse cichliden in Beneden-Congo en één in BovenCongo. Daarbovenop vinden we drie gastheerwissels van inheemse cichliden naar de ingevoerde Roodborsttilapia in Beneden-Congo. Van de inheemse Congolese cichliden beschrijven we zeven nieuwe soorten parasieten. Vier andere soorten parasieten worden herbeschreven omdat we nieuwe morfologische informatie hebben ontdekt. Van één soort ontdekten we een nieuw morfotype (= verschillende morfologische vorm) en dit werd in een later hoofdstuk verder bestudeerd genetisch. In een volgend hoofdstuk voeg ik museummateriaal toe uit het inheemse gebied van Nijltilapia om te testen of er een verschil is tussen gemeenschappen van Monogenea (geïntroduceerd vs. inheems) en of geïntroduceerde Nijltilapia over het algemeen minder parasieten met zich meedraagt. Verder bestuderen we of er een een biogeografisch patroon te bekennen valt in de parasitaire gemeenschapssamenstelling van Nijltilapia. We vinden dat Nijltilapia over het algmeen minder parasieten met zich meedragt post-introductie en dat niet alle soorten parasieten uit het inheemse gebied tot in Congo zijn geraakt. Verder vinden we significante verschillen in gemeenschapssamenstelling in geïntroduceerde vs. inheemse populaties and tussen geografische regio’s. Daarbij ontdekten we dat een aantal van deze soorten parasieten waardevolle indicators kunnen zijn voor biogeografische regio, rivierbassin en introductiestatus van de gastheer. Tot slot bestudeer ik deze Monogenea genetisch. We detecteren één bijkomende gastheerwissel van Nijltilapia naar een inheemse cichlide in Boven-Congo. Verder, voorzien we de eerste genetische sequenties van enkele soorten in deze studie en analyseer hun positie in een fylogenie. Daarvoor blijken drie fragmenten ribosomaal DNA geschikt. Daarbuiten bestudeer ik de genetische variatie binnen en tussen soorten parasieten op een populatieniveau. We vinden dat de genetische variatie lager is in geïntroduceerde populaties via een mitochondriaal fragment. We evalueren we de soortstatus van enkele parasieten. We vinden dat vijf, waarvan er drie Nijltilapia infecteren, toe zijn aan een taxonomische revisie. Voor onze studie betekent dit dat na deze revisies de verklarende kracht van onze statistische analyses kan vergroten. Dit onderzoek onderstreept het belang van museumcollecties voor studies op invasieve soorten. Daarbij tonen we aan dat parasieten indicatoren kunnen zijn voor de biogeografie van de gastheer. Tot slot tonen we dat genetische informatie kan helpen om gastheerwissels te detecteren en dat meer taxonomisch werk zal helpen om deze groep parasieten beter te begrijpen.